Thomas Winklhofer begann seine Karriere beim SV Seekirchen. Mit 17 Jahren holte ihn Austria Salzburg, damals galt er als Stürmertalent. Nach seiner Übersiedlung ins BNZ Tirol wurde Meister Swarovski Tirol auf ihn aufmerksam. Mittlerweile war das "Stürmertalent" sukzessive in die Defensive gerückt. Beim Meister kam er aber in der Bundesligamannschaft nur zu einem einzigen Einsatz. Beim 4:2-Sieg bei Vorwärts Steyr kam er in den letzten Minuten für Michael Streiter aufs Feld. Winklhofer wurde daher im Frühjahr an die WSG Wattens verliehen.
Im Sommer 1992 kehrte er zu Austria Salzburg zurück und schaffte dort den Sprung in die Kampfmannschaft und in die Nationalmannschaft.

Mit den Salzburger Violetten wurde er 1993 Vizemeister und kam er in der Saison 1993/94 bis ins UEFA-Cup-Finale dass gegen Inter Mailand allerdings verloren ging. Dafür schaffte er mit den Lehenern in den Jahren 1994. 1995 und 1997 den Österreichischen Meistertitel. Zudem holte er mit Austria Salzburg auch noch die damaligen Supercuptitel. Im Jahr 2000 stand er mit Austria Salzburg im Pokalfinale. Danach wechselte zum 1.FC Saarbrücken in die zweite deutsche Liga, kehrte aber nach einem Jahr wieder zu den Salzburgern zurück. Nach der Übernahme durch den Red Bull Konzern wurde er mit den Bullen 2007 nochmals Österreichischer Meister und beendete seine Profikarriere.
Für das Österreichische Nationalteam bestritt er 21 Länderspiele.