Colin Ayre begann sein Profikarriere bei Newcastle United, konnte sich dort aber in der Kampfmannschaft nicht durchsetzen und wechselte 1975 nach Holland zu Telstar. Torquay holte ihn leihweise zurück auf die Insel. 1979 gab er sein Comeback bei Telstar und ein Jahr später holte ihn Zweitligist Wacker Innsbruck nach Österreich.
Mit Colin Ayre kam im Herbst 1980 der erste englische Spieler nach Innsbruck. Ayre begann seine Karriere als Linksaußen wurde aber bei Wacker dann meist im Mittelfeld eingesetzt. Seinen ersten Einsatz hatte er im Heimspiel gegen Alpine Donawitz (1:0). Am Beginn der Frühjahrsmeisterschaft laborierte er an einer Augenentzündung und musste zuschauen, aber gleich bei seinem ersten Einsatz im Frühjahr beim 2:0 gegen Simmering gelang ihm sein erstes Tor, dem im Verlauf der Meisterschaft noch vier weitere folgen sollten.
Nach dem Aufstieg in die Bundesliga verlor er seinen Platz im Mittelfeld und kam nur mehr zu einigen Kurzeinsätzen. Im Winter 1981/82 wechselte er leihweise zur SPG Innsbruck.